Der jüngste Sammlungsbereich des Städel Museums ist der Fotografie, einem zentralen künstlerischen Medium des 20. Jahrhunderts, gewidmet. Den Grundstock dieses Sammlungszweiges bildet ein bedeutendes Konvolut von Werken zeitgenössischer Fotografie, das die DZ BANK dem Städel Museum 2008 übergeben hat. Es enthält unter anderem Arbeiten von Nobuyoshi Araki, Thomas Demand, Andreas Gursky, David Hockney, Candida Höfer, Marie-Jo Lafontaine, Thomas Ruff, Katharina Sieverding, Thomas Struth, Hiroshi Sugimoto, Wolfgang Tillmans, Jeff Wall und Andy Warhol.
Ein weiterer wichtiger Bestandteil ist die Fotografie-Sammlung Wiegand. Das 2011 erworbene Konvolut repräsentiert auf herausragende Weise die Entwicklung des Mediums und spannt einen historischen Bogen von der Frühzeit über den Piktorialismus der Jahrhundertwende bis zur klassischen Moderne. Vertreten sind Ikonen der Fotografiegeschichte, darunter Werke von Eugène Atget, Brassaï, Julia Margaret Cameron, André Kertész, Heinrich Kühn, Dora Maar, Eadweard Muybridge, Nadar, Man Ray, Erich Salomon, August Sander, Edward Steichen und Alfred Stieglitz.